Dès le XIe siècle, les Bénédictins de Marmoutier édifient un prieuré dédié à la Sainte-Croix, tandis que Robert 1er fonde, à l'est du château, la collégiale Saint-Pierre Notre-Dame, devenue prieuré bénédictin de Saint-Melaine de Rennes en 1116. En 1209, André II fonde la collégiale de la Madeleine dont la longue silhouette occupait jusqu'en 1856 la partie nord de l'avant-cour du château. Sur le modèle des églises à pignons multiples, l'église Notre-Dame associe le décor gothique flamboyant à des motifs ornementaux de la Renaissance. La chapelle Saint-Nicolas (1500), le couvent des Augustins (1600) et l'église du Vieux Saint-Martin témoignent aussi de cet âge d'or vitréen.
En 1611, les catholiques ne peuvent empêcher la construction d'un Temple à quelques mètres de Notre-Dame. Pourtant le triomphe de la Contre Réforme s'affirme avec la fondation de nombreux monastères et couvents, tels le prieuré Notre-Dame des Bénédictins et le monastère Saint-Nicolas des Augustines. La conversion du baron Henri 1er en 1628, la désaffection du Temple en 1642 et la révocation de l'Édit de Nantes en 1685 confirmèrent à Vitré l'échec de  la religion réformée. Au XIXe siècle, la ferveur religieuse des Vitréens va s'exprimer avec le réaménagement intérieur de Notre-Dame (1850), la construction de la chapelle Sainte-Anne (1856), puis celle de l'église Saint-Martin, dans le style néo-roman (1868).